Rodzaj Tropheus, Boulenger 1898 – jak bariery środowiskowe i zmiany poziomu wody w jeziorze wpływały na ewolucję rodzaju, a dobór płciowy faworyzował stałość populacji
tekst: dr Marta Mierzeńska (www.tropheus.com.pl)
fotografie: Magdalena Kwolek-Mirek (www.suephoto.pl)
Artykuł ukazał się pierwotnie w 13 numerze Tanganika MAGAZYN
Od wielu lat myślałam o napisaniu artykułu przekazującego wiedzę naukową na temat przedstawicieli rodzaju Tropheus. Ryby te są chyba w naszych akwariach najpopularniejszymi reprezentantami biotopu tanganickiego. Myślałam i odkładałam na bok, bo komu jest to potrzebne? Wypracowaliśmy wzorce utrzymania trofeusów w akwariach, a reszta… cóż, dla wielu nie jest ważna. Oglądamy ich wspaniałe zachowania, przyglądamy się wariantom barwnym, nie mając często świadomości, że są one obiektem wieloletnich badań naukowych i znakomitym tematem do „oglądania” procesów ewolucji. Taksonomia, ewolucja i zachowania behawioralne trofeusów są w wielu wypadkach zagadką złożoną z wielu niewiadomych. Część tych niewiadomych jest już opisana, w wielu wypadkach potrzebne są dalsze badania w warunkach naturalnych i w laboratoriach. Zwróćmy uwagę, że wiedza akwarystyczna wynika z naukowej i nie zapominajmy o tym.
Tropheini – wyspecjalizowane plemię tanganickich pielęgnic
Pielęgnice Wielkich Jezior Afrykańskich są wyspecjalizowane do konkretnych typów siedlisk i odpowiednich nisz (Fryer i Iles, 1972; Coulter, 1994). Współwystępowanie na jednym obszarze w określonym środowisku dużej liczby gatunków jest możliwe dzięki często niewielkim różnicom w specjalizacji troficznej. Dotyczy to szczególnie okresów krytycznych, gdy występują niedobory pokarmowe. Szczególnie jest to widoczne przy ekomorfologicznych i behawioralnych przystosowaniach gatunków żyjących w szczególnych typach siedlisk, takich jak skaliste wybrzeża. Gatunki o silnej specjalizacji troficznej stają się bardziej odizolowane od tych mniej stenotopowych, a zatem bardziej mobilnych gatunków. Wśród 24 opisanych obecnie gatunków endemicznych pielęgnic z plemienia Tropheini, wiele reprezentuje takie bardzo zróżnicowane przywiązania (Poll, 1986). Większość gatunków przynależących do plemienia Tropheini to ryby żywiące się glonami porastającymi skały i kamienie, przez co wyspecjalizowały się do odżywiania nitkowatymi lub jednokomórkowymi glonami, a także detrytusem. Taksony te rozwinęły szczególne sposoby przyjmowania pokarmu, a różnice w anatomii ciała i budowie zębów gardłowych posłużyły jako podstawa do ich klasyfikacji (Boulenger, 1898; Yamaoka, 1983, Poll, 1986). Przykładowo, wszystkie gatunki przypisane do rodzaju Petrochromis posiadają wydłużone, trójguzkowe zęby, które są przystosowaniem do pobierania jednokomórkowych glonów i detrytusu z powierzchni skalnych. Podobnie, wszyscy członkowie rodzaju Tropheus posiadają zewnętrzne zęby dwuguzkowe, które przechodzą dalej w zakrzywione i zaostrzone, stożkowate na kości przedszczękowej (Poll, 1986). Ze względu na ścisłą specjalizację do poszczególnych nisz w skalistych siedliskach większość gatunków ma ograniczoną zdolność do ich opuszczania (Brichard, 1978; Sturmbauer i Dallinger, 1995). Skutkiem takiej izolacji jest powstawanie licznych populacji o odmiennym ubarwieniu i/lub gatunków siostrzanych. Porównanie genetyczne przedstawicieli Tropheini do innych linii pielęgnic w jeziorze Tanganika sugeruje, że ewoluowały w późniejszym etapie radiacji niż wiele innych plemion (Sturmbauer i Meyer, 1992, 1993; Sturmbauer i inni, 1994, 1997). Ich wiek jednak przewyższa wszystkich przedstawicieli Mbuna i Utaka z jeziora Malawi (Sturmbauer i Meyer, 1992; Sturmbauer i inni, 2001).
Filogeneza i filogeografia rodzaju Tropheus, czyli jak, kiedy i dlaczego doszło do kolonizacji jeziora?
Rodzaj Tropheus reprezentuje najbardziej imponujący przykład zjawiska geograficznej zmienności w ubarwieniu ciała w jeziorze Tanganika. Dotychczas, na podstawie cech morfologicznych, opisano formalnie sześć gatunków (T. moorii Boulenger, 1898, T. annectens Boulenger, 1900, T. duboisi Marlier, 1959, T. brichardi Nelissen i Thys van den Audenaerde, 1975, T. kasabae Nelissen, 1977 i T. polli Axelrod, 1977). Stale jednak tworzone są nowe ujęcia systematyczne, które próbują uszeregować ogrom morfotypów zasiedlających strefy skalne, niepasujące do naukowych opisów powyższych taksonów. W dalszym ciągu brakuje też podstaw naukowych do opisania kolejnych biologicznych gatunków. Konings (1998) zaproponował pięć nowych taksonów, które jednak nadal nie posiadają diagnozy naukowej, a są jedynie propozycją klasyfikacji form o zbliżonym morfotypie (T. sp. „Black”, T. sp. „Red”, T. sp. „Ikola” i T. sp. „Mpimbwe”).
Tropheus duboisi Cape Kabogo
Inną propozycję przypisania morfotypów opartą na cechach fenotypowych, takich jak kształt ciała i ubarwienie, zastosował Schupke (2003), który opisał ponad 100 populacji i ułożył je w 13 linii barwnych. Swoją klasyfikację przedstawił także Tawil (2012), który oparł podział na nadgatunkach skupiających grupy taksonów. Prowadzone od lat badania naukowe w dalszym ciągu nie dają odpowiedzi na pytanie, ile i jakie gatunki trofeusów występują w strefach skalnych jeziora Tanganika. Poniżej przedstawiam wyniki badań oparte na mitochondrialnym DNA i badania oparte na analizie genów jądrowego DNA.
Obecny stan wiedzy na temat rodzaju Tropheus pokazuje, że obejmuje on około 120 morfotypów i jest jednym z najbardziej zróżnicowanych pod względem wariantów geograficznych taksonem ryb. Przeprowadzone i opublikowane w 2003 roku przez Barica i współpracowników oraz w 2005 roku przez Sturmbauera i współpracowników badania molekularne oparte na analizie regionów mitochondrialnego DNA dowodzą, że rodzaj Tropheus jest parafiletyczny, a Tropheus duboisi wyraźnie reprezentuje inną grupę i powinien być opisany jako nowy rodzaj. Wszyscy pozostali członkowie tego rodzaju tworzą monofiletyczne grupy, które szybko, w historii, uległy podziałowi. Pochodzenie i rozprzestrzenianie się rodzaju Tropheus zostało oparte na badaniach wielu autorów (Sturmbauer i Meyer, 1992; Sturmbauer i inni, 1997; Baric i inni, 2003; Sturmbauer i inni, 2005). Jezioro, które obecnie stanowi jednolitą całość, w historii, w okresach niskiego stanu wody podzielone było na trzy odrębne baseny: północny, centralny i południowy. Nazwy tych basenów są używane obecnie dla określenia części jeziora. Przeprowadzone badania mtDNA sugerują trzy główne okresy różnicowania trofeusów, określane jako „pierwotna”, „wtórna” i „trzecia” radiacja. „Pierwotna” radiacja, poprzez szybką kolonizację skalnych siedlisk w jeziorze, podczas której formowały się podstawowe linie miała miejsce 700 tysięcy lat temu. „Wtórna” około 400 tys., a ostatnia 200 tys. lat temu. Ostateczne rozmieszczenie linii zostało uformowane podczas ostatniego okresu niskiego poziomu jeziora, około 18-12 tys. lat temu, który to okres skorelowany był z maksimum ostatniego zlodowacenia na półkuli północnej (Sturmbauer i inni, 2001 i Scholtz i inni, 2003).
Tropheus polli Kekese
Na podstawie badań molekularnych mtDNA, Sturmbauer i współpracownicy (2005) wyróżnili linie genetyczne obejmujące określone morfotypy trofeusów:
Linia genetyczna TCS A jest bardzo heterogeniczna i obejmuje cztery różniące się podlinie od A1 do A4. Podlinia A1 zasiedla południowo-wschodnie wybrzeże północnego basenu (Kibwe, Kabwe, Halembe). Grupa A2 wyróżnia się bardzo szerokim rozmieszczeniem. Obejmuje on swoim zasięgiem południowo-zachodnie krańce basenu północnego (Kabimba, Kavala Island), zachodnie wybrzeże centralnego basenu (Kyeso), jego północno-wschodnie i południowo-wschodnie krańce (Bulu Point, Mahale Park) i liczne lokalizacje wschodniego i południowego wybrzeża basenu południowego (Ikola, Wapembwe, Kala, Kasanga, Kalambo, Mbita, Mpulungu i Katoto). Jednak 50% osobników określanych jako morfotyp Katoto należy do linii G, a 50% do linii A2 i A4. A3 pokrywa zasięgiem wschodnią część basenu północnego od Bulombora do Nyanza Lac, A4 obejmuje wschodnią i południową cześć basenu południowego od Przylądka Mpimbwe do Katoto.
Linia genetyczna TCS 2B zasiedla wschodnie i zachodnie wybrzeże basenu północnego od Minago do Rutunga (Rutunga, Kiriza, Mboko).
Linia genetyczna TCS 3C występuje wyłącznie w Kyeso i odpowiada opisowi T. annectens. W lokalizacji tej populacje występują sympatrycznie z populacjami przynależącymi do linii A2.
Linia genetyczna TCS 4D ma centrum rozmieszczenia pomiędzy Moba i Kapampa na zachodnim wybrzeżu basenu centralnego. Przedstawiciele tej linii skolonizowali w historii przeciwległe wschodnie wybrzeże, gdzie żyją sympatrycznie z T. polli i T. moorii „Kirschfleck”*.
Linia genetyczna TCS 5E występuje na wschodnim wybrzeżu centralnego basenu (Siyeswe, Cape Kibwesa) i odpowiada morfologiczne T. moorii „Kirschfleck”*.
Linia genetyczna TCS 6E obejmuje osobniki zamieszkujące południowo-zachodnie wybrzeże północnego basenu w Kavala Island i odpowiada morfologicznie T. polli.
Linia genetyczna TCS 7F tworzy szeroki kompleks populacji od Kungwe Mountain w centralnym basenie, poprzez dwie odizolowane populacje w Namansi i Wapembwe oraz zachodnie wybrzeże południowego basenu (Lupota, Mvua, Moliro, Chipimbi, Chimba, Kachese, Sumbu, Chilanga i Inangu).
Linia genetyczna TCS 8G jest rozmieszczona w południowo-zachodniej części jeziora w estuariach rzeki Lufubu. Obejmuje populacje Lufubu, Chaitika, Funda i część z Katoto.
* W badaniach naukowych stosuje się nomenklaturę gatunków odnosząca się do opisu naukowego. Jak wiadomo obecnie stwierdzono, że epitet „moorii” dotyczy wariantów wyłącznie z południa jeziora, a holotyp T. mooriizostał odłowiony prawdopodobnie w okolicach przylądka Chaitika, (Konings, 2012).
Opierając się na powyższych badaniach, przygotowano scenariusz zasiedlania przez trofeusy jeziora w historycznych okresach niskiego poziomu wody. W okresie „pierwotnego” zasiedlania jeziora około 700 tys. lat temu, linia TCS A i B kolonizowały północną część jeziora, linia TCS C zachodnią część basenu centralnego, TCS E wschodnią część basenu centralnego, TCS F i linia TCS G południe jeziora.
Drugie zasiedlanie miało miejsce około 400 tys. lat temu i doszło wtedy do dalszej ekspansji linii TCS A, a w tym kolonizacji wschodniej części północnego basenu jeziora przez podlinię A1 (Kabwe) i A3 (Nyaza Lac), kolonizację północno-zachodniej części centralnego basenu przez podlinię A2 (Kapampa) oraz zasiedlenie wschodniej części basenu południowego przez A4 (Katoto).
Trzecie zasiedlanie, około 200 tysięcy lat temu, doprowadziło do następnej ekspansji linii TCS A, w tym kolonizacji północno-wschodniej części centralnego basenu przez przedstawicieli A2 (linia przekracza jezioro z zachodu na wschód) oraz zasiedlania południowo-wschodniej części basenu południowego przez przedstawicieli podlinii A4.
Tropheus sp. Chilambo odławiany w okolicach Cape Nangu
Ewolucja i filogeograficzna historia rodzaju Tropheus, która oparta została na badaniach sekwencji mitchondrialnych, ujawniła bardzo złożone rozmieszczenie linii genetycznych. Wahania poziomu jeziora pociągały za sobą cykle mieszania się osobników i późniejszą ich izolację, co spowodowało, że wiele populacji trofeusów jest mieszaniną różnych mitochondrialnych linii, wskazując na introgresję podczas wtórnych krzyżowań w dawniej zróżnicowanych populacjach. Rozdzielenie haplotypów pochodzących z tych samych linii mitochondrialnych na przeciwległych brzegach jeziora świadczy dodatkowo o tym, że mogły one przekraczać jezioro w okresach niskiej wody wzdłuż tworzących się wtedy podziałów jeziora. Populacje trofeusów wykazują wysoki poziom zróżnicowania genetycznego i to zarówno markerów mitochondrialnych, jak i jądrowych, często na bardzo krótkich odległościach geograficznych. Populacje o podobnej kolorystyce nie zawsze są ściśle powiązane przez mtDNA, co sugeruje introgresję wśród linii i zbieżną ewolucję form barwnych w rodzaju. Dopiero niedawno uznano hybrydyzację jako ważny czynnik wpływający na różnorodność zwierząt, a ostatnie badania filogenetyczne wykazały, że do introgresji mogło dochodzić między odrębnymi liniami przedstawicieli rodzaju Tropheus.
Tropheus sp. Ikola
Mitochondrialne markery DNA mają kilka ewolucyjnych właściwości, które czynią je odpowiednimi dla badań filogenetycznych i filogeograficznych, jednak zależności pomiędzy ściśle spokrewnionymi gatunkami mogą być zaburzone przez introgresję. W ostatnich latach w badaniach ewolucyjnych genomu bardzo intensywnie wykorzystuje się metodę ALFP, zarówno na poziomie wewnątrzgatunkowym, jak również w badaniach różnicowania się całych linii. U pielęgnic i innych szybko różnicujących się taksonów metoda ta pozwala na wykrywanie blisko spokrewnionych gatunków, odmian, szczepów i jest znakomitym narzędziem do badań taksonomicznych. Badania molekularne przeprowadzone przez Eggera i współpracowników (2007) wykazały istnienie kilka głównych kladów zidentyfikowanych w oparciu o badania genomu jądrowego metodą AFLP. Występowanie tych kladów wzdłuż linii brzegowej jeziora Tanganika pokazuje rycina 1.
Heterogeniczny klad AFLP 1, którego liczne populacje zamieszkują północny i południowy basen przypisano do opisanego naukowo gatunku T. brichardi (północne populacje Nyanza Lac, Bulumbora, Kabimba, Halembe i południowe, Ulwie Island, Namansi i Nvuna Island).
Klad AFLP 2 obejmuje T. polli zamieszkujący Ikola na wschodnim wybrzeżu centralnego basenu, a także T. sp. „Kongole” z Kavala Island z południowo-zachodniej części brzegowej północnego basenu, które fenotypowo bardzo przypominają T. polli.
Klad AFLP 3 obejmuje morfotypy ciemne, z wyrazistym żółtym lub czerwonym pasem lub z plamami, np. popularne T. „Kaiser” i T. „Kirschfleck”, jak również niedawno opisany wariant „Red Belly”. W ramach tego kladu stworzono dwa siostrzane subklady zgodne z ich geograficznym rozmieszczeniem obejmujące populacje Kiriza, Mboko, Bemba i Rutunga na północy oraz Ikola i Kungwe na wschodzie.
Wreszcie, klad AFLP 4 jednoczy populacje T. moorii z południowej części basenu. Populacje T. moorii zostały pogrupowane w zależności od ich geograficznego zasięgu i fenotypowej zgodności. Obejmują one „czerwone” morfotypy od Chisanze do Livua zgrupowane w jednym subkladzie. Kolorowe warianty z żółtą plamą – „żółtoplamiaste” – w dolnej części ciała (Kasakalawe do Kala) i zostały zgrupowane jako siostrzane subklady do morfotypów „niebieskich” (Katukula do Chaitika). Populacja z Katoto jest najwyraźniej mieszaniną obu wymienionych wyżej morfotypów. Warianty z Lufubu, Kabeyeye i Inangu zostały umieszczone w subkladzie „niebieskawe”, natomiast żółty wariant Ilangi uplasowano w grupie siostrzanej do kladu, który jednoczy „niebieskie” i „żółtoplamiaste” warianty z bardziej „czerwono-brązowymi” populacjami z Wapembe i Namansi i Kalya dalej na północ.
Dane uzyskane z badań metodą AFLP wskazują, że Tropheus „Red Belly” jest morfotypem hybrydowym z jednym z rodziców pochodzącym z kladu AFLP-3, prawdopodobnie jest to T. „Kirschfleck”. Brakuje jednak danych odnośnie do drugiego. Żółto zabarwione morfotypy zasiedlające okolice estuariów rzeki Lufubu (Ilangi, Linangu, Kabeyeye) wskazują na wczesne introgresje pomiędzy „czerwonymi” i „niebieskimi” morfotypami. Populacje z Katoto, które występują w pobliżu zatoki, oddzielają lokalizacje „niebieskich” i „żółtoplamiastych” wariantów, przyjęto że pochodzą ze skrzyżowania, ponieważ posiadają pośredni wzór kolorystyczny i zawierają geny populacji z obu stron zatoki.
Pomimo różnic w wynikach pomiędzy badaniami opartymi na mtDNA i danymi pochodzącymi z analizy AFLP, oba typy markerów dostarczają cennych i uzupełniających informacji. Dane uzyskane dzięki metodzie AFLP po raz pierwszy wykazały genetyczną spójność rodzaju Tropheus, a mitochondrialne dane pokazały historię kolonizacji jeziora i ujawniły wiele fal różnicowania i rozprzestrzeniania się. Konkludując, informacje zawarte w mitochondrialnym DNA zawierają ślady dużych migracji wywołanych przez wahania poziomu jeziora w opisanych wcześniej okresach historycznych, podczas gdy metoda AFLP wskazuje na genetyczną spójność między lokalnymi populacjami, w których dochodziło do przepływu genów między sąsiadami w okresach częstych drobnych wahań poziomu jeziora. Introgresja i hybrydyzacja miały ogromny wpływ na ostateczny obraz rodzaju Tropheus.
Bariery siedliskowe ograniczają przepływ genów w stabilnych warunkach środowiskowych. Ewolucja i utrzymywanie się w populacji zamieszkującej niewielkie skalne terytoria specyficznego ubarwienia sugeruje, że przepływ genów między populacjami jest bardzo niski. Dla trofeusów nawet małe połacie piaszczystego brzegu, występujące przy ujściach rzek czy mniejszych cieków lub zatoczki naruszające jednolitość skalistego brzegu stanowią bariery dla rozprzestrzeniania się. Jednak przepływ genów między populacjami mógł występować niezależnie, kiedy poziom jeziora i przesunięcie linii brzegowej wypierały populacje litoralu, jak działo się to wielokrotnie w historii tego rodzaju (Scholz i inni, 2003; Sturmbauer i inni, 2005; Egger i inni, 2007).
Tropheus sp. Kala Island
Terytoria, rola ubarwienia i preferencje w doborze partnera
Trofeusy tworzą seksualnie monomorficzne populacje, w których obie płcie są terytorialne i wykorzystują sygnały ubarwienia w komunikacji wewnątrz i międzyseksualnej (Sturmbauer i Dallinger, 1995). Badania populacji w jeziorze (Salzburger i inni, 2006) i eksperymenty laboratoryjne nad wyborem partnerów (Egger i inni, 2008, 2010) wykazały zmienne stopnie preferencji do tarła pomiędzy wariantami. Trofeusy tworzą czasowe pary w okresie rozmnażania się i są monogamiczne. Obie płcie wykazują zmienność natężenia ubarwienia zależnie od sytuacji, takich jak, przykładowo, obrona terytorium. Zarówno samce jak i samice mają własne terytoria i obie płcie wysyłają sygnały oparte na swoim ubarwieniu służące do komunikacji socjalnej i seksualnej. Samce pozwalają samicom żywić się na swoich terytoriach w okresie, gdy tworzą pary przed tarłem.
Po zapłodnieniu samice odpływają z terytorium samca, zwalniając mu jego areał. Genetyczne badania inkubującej matki i narybku pokazują, że jest zapładniana w okresie tarła przez jednego samca. U trofeusów występuje wysoki poziom zgodności morfologicznej, czyli w populacjach wymieszanych samice odbywają tarło z samcami tego samego wariantu, jednak izolacja ta jest słaba przy niewiele różniących się w ubarwieniu formach. Badania w naturze sugerują, że powodzenie w kryciu zależy od wielkości i jakości troficznej terytorium samca. Jest to bardzo prawdopodobne, ponieważ samice potrzebują odpowiedniego pożywienia do dojrzewania jaj i gotowości do tarła. Nie jest wykluczone, że konkurencja o terytoria sprzyja lepszemu zabarwieniu dominujących samców, ponieważ intensywność koloru ciała jest silnie wzmacniana przy agresywnych interakcjach. Wybór przez samice odpowiedniego terytorium samca jest skorelowany z jego intensywnym ubarwieniem, które wynika z postaw agresji w obronie swoich zasobów. Cykle rozrodcze samców i samic zostały udokumentowane w wyniku szczegółowych badań w naturze. Przez okres kilku dni samica kontroluje terytoria kilku samców przed ostatecznym wyborem swojego partnera. Samce zazwyczaj zalecają się do wizytujących je samic. Kiedy samica dokona wyboru, przenosi się na terytorium samca i odżywia się pod jego opieką, zapewniając sobie energię potrzebną do dojrzewania jaj (Yanagisawa i Nishida, 1991). W warunkach naturalnych czas przebywania na terytorium samca przed tarłem jest zróżnicowany dla różnych par, począwszy od 4 do 21 dni (Yanagisawa i Nishida, 1991). Samica odbywa tarło tylko z jednym samcem (Egger i inni, 2006). Po tym czasie samica odpływa z terytorium i inkubuje ikrę i narybek. Średni okres inkubacji w naturze wynosi 33,3 dnia. Po okresie inkubacji i opieki nad narybkiem samica wraca na swoje wcześniejsze terytorium lub obejmuje nowe. Badania przeprowadzone w naturze sugerują długie przerwy pomiędzy tarłami. Spośród badanych samic 50% wycierało się raz na 4-5 miesięcy, jedna samica odbyła tarło dwa razy w tym okresie, a inne nie rozmnażały się w tym czasie zupełnie. Zaobserwowany rozkład płci w naturze wykazuje stosunek 1:1. Cykl rozrodczy samców obejmuje trzy okresy: oczekiwania na samicę, czas pozostawania w parze przed zapłodnieniem i okres po rozpadzie związku i oczekiwania na następna samicę. Cykl samicy składa się z okresu pozostawania w parze z samcem, czasu inkubacji i okresu rekonwalescencji po inkubacji. W okresie rekonwalescencji samica wizytuje terytoria wolnych samców. Stwierdzono brak korelacji pomiędzy wielkością samca, rozmiarem terytorium i sukcesem w odbywaniu tareł. Niezmiernie istotną rolę odgrywa w tym ubarwienie ciała, które jest ważnym czynnikiem w komunikacji pomiędzy osobnikami oraz determinuje wielkość terytorium i sukces rozrodczy.
Tropheus sp. Kapampa
Studia w warunkach laboratoryjnych i naturalnych sugerują seksualną izolację pomiędzy allopatrycznymi wariantami, zależną od fenotypowego i genetycznego zróżnicowania populacji. W przeprowadzonych badaniach laboratoryjnych obserwowano tarła w populacjach homomorficznych, czyli samce i samice należały do jednego wariantu geograficznego oraz w populacjach heteromorficznych. Stwierdzono, że samce Tropheus sp. Moliro wykazywały większe zainteresowanie homomorficznymi samicami niż pochodzącymi z różnych innych wariantów „moorii”, np. Ndole, Chiseketi, Kirschfleck i T. polli. Intensywność zalotów samców w kierunku samic innych wariantów była różna. Samce najchętniej zalecały się do zbliżonych kolorystycznie i genetycznie samic z Ndole niż do fenotypowo podobnych i genetycznie różnych Kirschfleck oraz genetycznie zbliżonych, a fenotypowo różnych Chiseketi (wariant z żółtą plamą). Natomiast zaloty samic były widoczne tylko z samcami z Moliro oraz Ndole i Chiseketi. Przy czym samice Moliro wybierały tak samo często samce Moliro, jak i Ndole.
Podsumowując te obserwacje stwierdzić można, że u samców populacji z Moliro dochodzi do dyskryminacji samic z różnych populacji, a także do zmiennych zachowań w trakcie zalotów między samicami z tej samej populacji oraz populacji fenotypowo i genetycznie podobnych. Dyskryminacja wśród populacji nasila się zarówno wraz ze wzrostem dystansu genetycznego, jak i odmienność ubarwienia.
Znakomitego materiału do badań naukowych nad doborem płciowym u różnych wariantów trofeusów dostarczyło samo życie. W 1998 roku lokalny odławiacz, który próbował nielegalnie wyeksportować ryby z Zambii wpuścił około 300 dorosłych osobników różnych odmian barwnych trofeusów, odłowionych w kilku lokalizacjach w tej części jeziora, do małej zatoczki portowej o powierzchni około 200 m², w Mpulungu w okolicach Departamentu Rybołówstwa. Fakt ten zapewnił wyjątkową możliwość studiowania doboru płciowego u różnych kolorystycznie wariantów. W latach 1999 i 2001, w trakcie badań przeanalizowano genotypy i fenotypy 500 osobników. Stwierdzono obecność pięciu grup genotypowych trofeusów: rodzimych „jasnooliwkowych”, „ciemnooliwkowych” nierodzimych przeniesionych ze wschodniej części zambijskiego wybrzeża oraz „czerwonych”, „pomarańczowych” i „czerwonopaskowanych” pochodzących z północno-zachodniej części estuariów Lufubu. Analiza genetyczna młodych osobników urodzonych po incydencie wykazała wysoki stopień krycia wewnątrz morfotypów. Około 70% potomstwa pochodziło z kojarzeń wewnątrz wariantów. Ponadto, izolacja reprodukcyjna była najsilniejsza między najwyraźniej odróżniającymi się morfotypami (oliwkowe i czerwone warianty), które również reprezentują różne pochodzenie (Sturmbauer i inni, 2005), natomiast do krzyżowań dochodziło między najbardziej fenotypowo i genetycznie podobnymi morfami, takimi jak, „jasnooliwkowe” i „ciemnooliwkowe” lub w ramach tzw. form „czerwonych”. Zgodnie z tym, potwierdzone zostały laboratoryjne eksperymenty pokazujące, że poziom izolacji reprodukcyjnej wzrasta wraz z odmiennością wzoru kolorystycznego.
Dwanaście lat później przeprowadzono w tym rejonie ponowne badania, zarówno populacji zmieszanych (w badanej zatoczce), jak i populacji w bliskiej lokalizacji. Większość przebadanych osobników pokazała kolorystykę pośrednią między „czerwonymi” a „oliwkowymi” fenotypami, sugerując hybrydowe pochodzenie. Fenotypy pośrednie nie zostały stwierdzone w 1999 roku, ale pojawiły się w niewielkiej liczbie w 2000 roku (0,9%) i wzrosły dramatycznie w liczbie między 2001 a 2010 rokiem (od 1,5% do 19%). W przylegających populacjach w latach 1999-2001 nie było pośrednich fenotypów, ale pojawiły się w 2010 z częstotliwością 3,5% (Egger i inni, 2012).
Tropheus sp. Kasakalawe
Plastyczność fenotypowa w populacjach trofeusów
Plastyczność fenotypowa cech morfologicznych w populacjach trofeusów jest wysoka. Porównano pomiędzy sobą cechy morfologiczne czterech wariantów dzikich Tropheus moorii oraz ich dzieci (pokolenie F1) urodzonych w stawach hodowlanych. Wszystkie cztery populacje wychowane w stawach wykazały te same tendencje w zmianach morfologicznych, głównie w ułożeniu pyska, rozmiarach i orientacji płetw oraz grubości nasady ogona. Zróżnicowanie tych cech było niewielkie u dzikich osobników różnych populacji, co może sugerować wąską niszę ekologiczną i intensywną międzygatunkową konkurencję w siedliskach skalnych, która odpowiada za podobieństwo kształtu, nawet w długotrwale izolowanych populacjach. U osobników dzikich ułożenie pyska jest skorelowane z rodzajem pokarmu pobieranego ze skał, rozmiar i kształt płetw umożliwia szybkie zmiany kierunków pływania. Zmiana rozmiaru i kształtu płetw u ryb hodowlanych jest związana ze spokojną wodą w stawie/akwarium i brakiem drapieżników, przed którymi trzeba uciekać (Kerschbaumer i inni, 2011).
Przebadano sześć różnych populacji, trzy z okolic Ikola, Kekese w Tanzanii i trzy z Zambii; Nakaku, Katoto, Mbita. Ustalono 19 różnych cech budowy morfologicznej, takie jak elementy budowy pyska czy płetw. Stwierdzono, że podstawowe różnice w populacjach dotyczyły ułożenia pyska – terminalnego lub subterminalnego oraz ułożenia szczęk. Związane jest to zapewne z przystosowaniami żywieniowymi poszczególnych wariantów. Populacje z Tanzanii i Zambii różniły się ekstremalnie, natomiast populacje południowe np. z Katoto i Mbita były nie do odróżnienia. Stwierdzono duże różnice w kształcie ciała u samców i samic pomiędzy dwoma populacjami z Ikola, a prawie niewidoczne u wariantów z Zambii. Dotyczyło to większej głowy u samic niż u samców, zwłaszcza brzusznej części. Znaleziono także różnice w budowie płetwy grzbietowej i odbytowej, mające odzwierciedlenie w liczbie promieni. Kiedy T. polli ma zwykle 4 promienie w płetwie odbytowej, populacje T. moorii z Ikola i Kekese mają 5 promieni, a populacje T. moorii z południa odpowiednio 6. Liczba promieni w płetwie grzbietowej jest bardziej stała, populacje z Ikola mają ich 20, a inne 21. Wśród innych cech stwierdzono dłuższe nasady płetwy ogonowej skorelowane z długotrwałym pływaniem, a krótsze z pływaniem z dużą szybkością. Samce mają wyższą nasadę płetwy ogonowej niż samice, a populacje południowe odpowiednio wyższą niż te z Ikola i T. polli. Korelować to może z typem pływania w obronie własnego terytorium. Interesujące jest to, że populacje T. moorii i T. polli z Kekese, które żyją sympatryczne, wykazują spore zróżnicowanie w budowie pyska, wskazujące na segregację nisz troficznych. W Kekese T. moorii żyje głębiej i ma mniejsze rozmiary, niż pływający w płytszych wodach, znacznie większy „polli”. W tym przypadku zmiana głębokości występowania, a co za tym idzie inna dostępności glonów, łączy się ze zmianą ustawienia pyska. Badania te pozwoliły potwierdzić bardzo dużą fenotypową plastyczność ryb z rodzaju Tropheus. Wykorzystując geometryczno-morfometryczne cechy, przebadano różnice kształtów u obu płci (dymorfizm płciowy) i między populacjami i gatunkami (rozbieżność morfologiczna). U wszystkich trofeusów występuje zjawisko inkubacji narybku przez matki. Zgodnie z tym postawiono hipotezę podobnego u wszystkich badanych populacji typu dymorfizmu płciowego, obejmującego różnice w budowie pyska.
Oprócz czynników ekologicznych, ogromne znaczenie ma pozytywny wybór samic, które preferują samców mających cechy wspólne z nimi, co obniża prawdopodobieństwo przypadkowej kopulacji. Doprowadziło to do powstania wielu różnych odmian barwnych i odegrało ważną rolę w allopatrycznym występowaniu trofeusów.
Przedstawiony powyżej niewielki wycinek badań naukowych dotyczący rodzaju Tropheus pokazuje, jak niezmiernie ciekawe ryby goszczą w naszych zbiornikach. Ich bardzo długa i skomplikowana historia, wspaniałe zachowania powinny wyzwolić w nas wielki dla nich szacunek.
Literatura
Albert A.Y.K., Schluter D., 2004, Reproductive character displaecment of male stickleback mate preference: reinforcement or direct selection? Evolution, 58: 1099–1107.
Boughman J.W., 2002, How sensory drive can promote speciation, Trends Ecol. Evol., 17: 571–577.
Egger B., Obermuller B., Phiri H., Sturmbauer C., Sefc K.M., 2006, Monogamy in the maternally mouthbrooding Lake Tanganyika cichlid fish Tropheus moorii, Proc. R. Soc. Lond., B 273: 1797–1802.
Egger B., Koblmuller S., Sturmbauer C., Sefc K.M., 2007, Nuclear and mitochondrial data reveal different evolutionary processes in the Lake Tanganyika cichlid genus Tropheus, BMC Evol. Biol., 7: 137.
Egger B., Obermuller E., Eigner E., Sturmbauer C., Sefc K.M., 2008, Assortative mating preferences between colour morphs of the endemic Lake Tanganyika cichlid genus Tropheus, Hydrobiologia, 615: 37–48.
Egger B., Mattersdorfer K., Sefc K.M., 2010, Variable discrimination and asymmetric preferences in laboratory tests of reproductive isolation between cichlid colour morphs, J. Evol. Biol., 23: 433– 439.
Egger B., Sefc K.M., Makasa L., Sturmbauer C., Salzburger W., 2012, Introgressive hybridization between color morphs in a population of cichlid fishes twelve years after human-induced secondary admixis, J. Hered., 103: 515– 522.
Hermann C., 2011, Mate choice in a cichlid fish, PhD thesis, University of Graz, Graz. Kerschbaumer M., Postl L., Koch M., Wiedl T., Sturmbauer C., 2011, Morphological distinctness despite large-scale phenotypic plasticity—analysis of wild and pond-bred juveniles of allopatric populations of Tropheus moorii, Naturwissenschaften, 98: 125– 134.
Koblmuller S., Egger B., Sturmbauer C., Sefc K.M., 2010, Rapid radiation, ancient incomplete lineage sorting andancient hybridization in the endemic Lake Tanganyika cichlid tribe Tropheini, Mol. Phylogenet. Evol., 55: 318–334.
Koblmuller S., Salzburger W., Obermuller B., Eigner E., Sturmbauer C., Sefc K.M., 2011, Separated by sand, fused by dropping water: fragmented habitat and fluctuating water levels steer the evolution of rock-dwelling cichlid popula-tions in Lake Tanganyika, Mol. Ecol., 20: 2272–2290.
Konings A., 1998, Tanganyika Cichlids in their Natural Habitat, Cichlid Press, El Paso, Texas.
Salzburger W., Niederstatter H., Brandstatter A., Berger B., Parson W., Snoeks J. i inni, 2006, Colour-assortative mating among populations of Tropheus moorii, a cichlid fish from Lake Tanganyika, East Africa, Proc. R. Soc. Lond., B 273: 257–266.
Sefc K.M., 2008, Variance in reproductive success and the opportunity for selection in a serially monogamous species: simulations of the mating system of Tropheus (Teleostei: Cichlidae), Hydrobiologia, 615: 21–35.
Servedio M.R., 2007, Male versus female mate choice: sexual selection and the evolution of species recognition via reinforcement, Evolution, 61: 2772–2789.
Sturmbauer C., Meyer A., 1992, Genetic divergence, speciation and morphological stasis in a lineage of African cichlid fishes, Nature, 358 , 578–581.
Sturmbauer C., Baric S., Salzburger W., Ruber L., Verheyen E., 2001, Lake level fluctuations synchronize genetic divergence of cichlid fishes in African lakes, Molecular Biology and Evolution, 18, 144–154.
Sturmbauer C., Koblmuller S., Sefc K.M., Duftner N., 2005, Phylogeographic history of the genus Tropheus, a lineage of rock-dwelling cichlid fishes endemic to Lake Tanganyika, Hydrobiologia, 542: 335– 366.
Tawil P., 2012, Klasyfikacja trofeusów, The Tropheus classification, Tanganika MAGAZYN, 11: 20-54
Yanagisawa Y., Nishida M., 1991, The social and mating system of the maternal mouthbrooder Tropheus moorii (Cichlidae) in Lake Tanganyika, Japan. J. Ichthyol., 38: 271–282.
Słowniczek:
AFLP (Amplified Fragment Length Polymorphism) – jedna z metod analizy DNA. Może być wykorzystywana do identyfikacji odmian hodowlanych oraz w badaniach nad zmiennością genetyczną, zmiennością wynikającą z różnic we wzorach metylacji DNA w obrębie jednego organizmu, a także jego klonów, jak również do badania ekspresji genów.
Alopatyczny – gatunki, odmiany występujące na terenach nie zachodzących na siebie. DNA mitochondrialny, mtDNA – materiał genetyczny w postaci kolistego DNA znajdujący się w mitochondrium.
Fenotyp – zespół cech organizmu. Jest ściśle związany z genotypem, bowiem to właśnie oddziaływanie między genotypem a środowiskiem daje fenotyp. Dlatego ten sam genotyp może dać różne fenotypy w różnych środowiskach (tzw. plastyczność fenotypowa) lub odwrotnie – mimo odmiennych genotypów można uzyskać podobny fenotyp.
Filogeneza – droga rozwoju rodowego, pochodzenie i zmiany ewolucyjne grupy organizmów, zwykle gatunków. Filogeografia – dziedzina badań porównująca ewolucyjne zależności między liniami genetycznymi z ich geograficznym rozmieszczeniem w celu zrozumienia, jakie czynniki najsilniej wpłynęły na obecne rozmieszczenie genów, populacji i gatunków.
Genotyp – zespół genów danego osobnika warunkujących jego właściwości dziedziczne. Haplotyp − w genetyce zestaw polimorfizmów pojedynczych nukleotydów (SNP), położonych na jednej chromatydzie, który dziedziczy się jako zestaw sprzężonych ze sobą alleli. Introgresja – przepływ genów z puli genowej jednego gatunku do puli genowej drugiego w procesie krzyżowania; może zachodzić, kiedy populacje różnych gatunków występują sympatrycznie, a w przeszłości były rozdzielone, lecz nie wytworzyły reprodukcyjnych mechanizmów izolacyjnych zapobiegających przepływowi genów; przy niewielkim stopniu i. obie populacje mogą zachować swoją specyfikę i odrębność, przy intensywnym przepływie genów proces ten może doprowadzić do powstania populacji mieszańcowej o specyficznej strukturze genetycznej, a w dalszej perspektywie do powstawania nowych gatunków.
Klad – grupa organizmów mających wspólnego przodka, obejmująca wszystkie wywodzące się z niego grupy potomne (linie rozwojowe). W ujęciu ścisłym klady rozdzielają się dychotomicznie, tworząc dychotomiczne drzewo pokrewieństw. Diagramy przedstawiające drzewa pokrewieństw konstruowane metodami kladystycznymi nazywane są kladogramami.
Monofiletyzm – pochodzenie danej grupy systematycznej od wspólnego przodka, czyli z jednej linii rodowej. Monomorficzny – występujący w jednej tylko postaci, jednopostaciowy.
Parafiletyzm – w terminologii kladystycznej właściwość taksonu obejmującego tylko niektórych potomków ostatniego wspólnego przodka – zwykle z wyłączeniem jednej lub więcej wyspecjalizowanych grup potomnych.
Radiacja ewolucyjna – proces polegający na zwiększaniu się taksonomicznej różnorodności i morfologicznego zróżnicowania z powodu adaptacji do zmian lub zajmowania nowych ekoprzestrzeni.
Stenotopowy (gatunek, takson) – wysoce wyspecjalizowany, o wąskiej tolerancji ekologicznej, występujący w ściśle określonym siedlisku, w warunkach wąskiej zmienności czynników środowiskowych.
Sympatryczny – gatunki, odmiany występujące na terenach zachodzących na siebie.